Honningbiers betydning for den danske natur kan næppe overvurderes. Mange planter bestøves på grund af biernes besøg, hvilket sikrer nye generationer af planter. Mange fugle og andet vildt æder disse planters frugter og frø. Mere direkte tjener bierne som føde for især edderkopper, fugle og andre insekter (Hansen et al., 2006). Hvis der ikke var honningbier, ville landskabet forandres markant. Såfremt nogle plantearter forsvinder, vil det have markante effekter på jordbundens mikroflora, insekter, fugle og øvrige dyrearter. Honningbierne opfylder derfor en økologisk funktion, som har stor betydning for det menneskelige samfund (Hansen et al., 2006).
3 PÅVIRKNING AF HONNINGBIER 3.1. Direkte påvirkning
Direkte effekter af GM-planter på honningbier kan opstå, hvis de proteiner, som den transgene DNA koder for, forekommer i den pollen eller nektar, som bierne indtager. En eventuel effekt vil afhænge af det konkrete transgene produkt og den mængde, der konsumeres heraf.
Om en transgen egenskab udtrykkes i pollen eller nektar vil være afhængig af den pågældende specifikke transformation, der ligger til grund for en given GM-plante. Samme transgene egenskab kan således i nogle transformationer udtrykkes meget i pollen, mens udtrykket i andre transformationer kan være beskedent eller ikke eksisterende (Malone & Pham-Delègue, 2001).
Visse GM-planter er f.eks. specifikt designede til kun at udtrykke den transgene egenskab i pollen (Melander et al., 2003), mens andre er designede til et mere generelt vævsudtryk, hvor det derfor kan variere, om den transgene egenskab kommer til udtryk i pollen eller nektar. Der er således både eksempler på varierende transgent udtryk i pollen (Liu & Cheng, 2001; Liu & Wang, 2003; Nguyen
& Jehle, 2007) og på manglende udtryk i pollen (Wilkinson et al., 1997; Jouanin et al., 1998; Lin et al., 2003) og nektar (Jouanin et al., 1998). Det må anses for sandsynligt, at man i fremtiden i stigende grad vil kunne gøre langt mere målrettet brug af promotorer med henblik på at begrænse det transgene udtryk til de relevante plantevævstyper og således undgå eller reducere udtryk af en transgen egenskab i pollen (eller nektar), hvis et sådant udtryk er uden betydning for den pågældende GM-plante. Herved kan der tages langt større hensyn til honningbier og andre pollenædende insekter (Pham-Delègue et al., 2002).
Honningbiers udvikling, overlevelse og adfærd kan risikere at blive påvirket, hvis de æder transgene proteiner. Det vil normalt være gennem pollen, at bierne udsættes for transgene proteiner.
Da unge voksne bier æder store mængder af pollen i deres første leveuge (Crailsheim & Stolberg, 1989), er disse oftest blevet foretrukket til undersøgelser af GM-planters påvirkning på bier. Også ældre bilarver æder pollen, men mest i form af fodersaft fra ammebiernes fodersaftkirtler.
Nedenfor gennemgås den eksisterende viden om direkte effekter af transgene proteiner på honningbier. Gennemgangen er rubriceret efter det indsplejsede gen. Det skal bemærkes, at man ikke nødvendigvis kan ekstrapolere fra eksisterende transgene produkters effekter (eller mangel på samme) til effekten af fremtidige transgene produkter, og at vurdering af en direkte eller indirekte effekt af GM-planter på honningbier kun med sikkerhed kan ske på basis af en vurdering fra sag til sag (Malone & Pham-Delègue, 2001). Ved vurderingen vil det være relevant at tage hensyn til, hvilken andel af biernes ernæring, der i en given periode dækkes af en given GMO-plante. Majs er f.eks. speciel i denne sammenhæng, da dens blomstring sker, når bierne ikke har mange alternative fødekilder.
3.1.1 Herbicidresistensgener
Gener, som koder for bromoxynil-, glyphosat- eller glufosinatnedbrydende enzymer, udnyttes til frembringelse af GM-planter med øget herbicidresistens (Duke & Cerdeira, 2005), som er den hyppigst forekommende egenskab hos eksisterende GM-afgrøder (GMO-Compass, 2007).
Bier mangler substraterne for disse enzymer, og det er derfor usandsynligt, at de vil skades af herbicidresistente GM-planter (Malone & Pham-Delègue, 2001).
Der er ikke foretaget undersøgelser med oprensede herbicidnedbrydende enzymers virkning på honningbier, men semifield- og feltforsøg med glufosinatresistent raps har ikke vist effekter på overlevelse af larver, pupper og voksne, på puppevægt eller på proteinindhold i hæmolymfen (Huang et al., 2004).
3.1.2 Insektresistens-gener
I det følgende skal det understreges, at kun planter med gener fra Bacillus thuringiensis (Bt) er kommercielt tilgængelige, mens der for proteasehæmmere, kitinaser osv. er tale om forsøgs-udsætninger og ikke kommercialisering. Såfremt dette havde været tilfældet, ville der blive krævet en omfattende risikovurdering.
3.1.2.1 Gener fra Bacillus thuringiensis
Den insektpatogene bakterie Bacillus thuringiensis (Bt) er i mange år blevet brugt som biologisk bekæmpelsesmiddel af en række skadedyr. Forskellige Bt-stammer producerer forskellige toksiner, der aktiveres ved påvirkninger i insekters tarmsystem. De forskellige toksiner er hver især specifikke over for forskellige grupper af insekter (sommerfugle, tovingede, biller) (Glare &
O’Callaghan, 2000; Ray, 2007; Sanchis & Bourguet, 2008). Bt-toksiner har generelt ingen virkning på årevingede insekter, herunder bier (Glare & O’Callaghan, 2000; Malone & Pham-Delègue, 2001).
Den insektbekæmpende egenskab hos Btudnyttes til frembringelse af insektresistente planter (f.eks.
majs) ved indsætning af gener, som koder for endotoksiner (såkaldte Cry proteiner) (Romeis et al., 2006). I disse GM-planter findes toksinet i aktiveret form, og man har derfor ønsket at undersøge, om disse har en effekt på insekter, herunder honningbier, som ellers ikke påvirkes af naturlig Bt (Malone & Pham-Delègue, 2001).
Der er gennemført forskellige undersøgelser af effekten på honningbier af oprensede og aktiverede Bt-toksiner, der herved bringes til at minde om den måde, de udtrykkes i transgene planter (Simpson et al., 1997). Cry1Ac, Cry1Ab, Cry9C og Cry3A, der er forskellige varianter af toksiner, virksomme mod sommerfugle eller biller, har ikke vist giftig effekt på bilarver (Sims, 1995; EPA, 2000 refereret i Malone & Pham-Delègue, 2001). Af disse er Cry1Ac testet negativ for giftig effekt på voksne bier (Sims, 1995; EPA, 2000 refereret i Malone & Pham-Delègue, 2001; Liu et al., 2005). Længerevarende fodringsforsøg med Cry3Ba har ikke vist effekt på bilarvers overlevelse eller vægtforøgelse (Arpaia, 1996), ligesom fodring med Cry1Ba ikke har vist effekt på larve- og puppemortalitet, larvers vægtforøgelse eller deres proteinindhold i hæmolymfen (Hanley et al., 2003) eller på unge voksne biers levetid (f.eks. Malone et al., 1999; Babendreier et al., 2005; Liu et al., 2005), udvikling af fodersaftkirtler (Malone et al., 2004; Babendreier et al., 2005), fødeindtag (Malone et al., 1999; Ramirez-Romero et al., 2005), flyveaktivitet (Malone et al., 2001), indlæringsevne (Ramirez-Romero et al., 2005) eller tarmflorasammensætning (Babendreier et al., 2007). Ramirez-Romero et al. (2005) fandt dog, at fodring med Cry1Ba medførte en nedsat fourageringsaktivitet hos fritflyvende bier.
Forsøg med intakt pollen fra Cry1Ab-majs viste ingen ændringer i voksne honningbiers tarmflora-sammensætning (Babendreier et al., 2007), og heller ikke længerevarende fodringsforsøg med samme foder har vist effekt på voksne biers overlevelse eller pollenindtag, ligesom der i længerevarende feltstudier af bifamilier fouragerende Cry1Ab-GM-majs ikke fandtes effekter på bivægt, fourageringsaktivitet eller yngeludvikling (Rose et al., 2007). I lignende semifieldstudier
fandtes ingen forskelle i biers fourageringsadfærd mellem CrylAc-raps og konventionel raps (Tesoriero et al., 2004).
De foreliggende resultater indikerer, at GM-planter baseret på Bt-toksiner efter al sandsynlighed er sikre for honningbier. Der findes dog Bt-stammer med aktivitet over for årevingede insekter (Benz
& Joeressen, 1994), og mulige fremtidige GM-planter baseret på toksiner fra sådanne stammer bør undersøges med ekstra opmærksomhed på eventuelle virkninger på honningbier.
3.1.2.2 Proteasehæmmende gener
Proteasehæmmere (protease inhibitors) hæmmer aktiviteten af proteaser (proteinnedbrydende enzymer) f.eks. fordøjelsesenzymer. I planter kan proteasehæmmere fungere som forsvarsmekanisme over for skadedyr (Dunaevsky et al., 2005), hvilket kan udnyttes til frembringelse af insektresistente GM-planter (f.eks. Ryan, 1990; Dunaevsky et al., 2005). Når det transgene plantevæv optages i skadedyrets tarm, hæmmer de en til flere kategorier af proteolytiske fordøjelsesenzymer (Malone & Pham-Delègue, 2001), hvilket fører til udsultning og død (f.eks.
Gatehouse et al., 1979). Virkningen af GM-planter med insektresistens baseret på proteasehæmmere er dokumenteret for en række skadedyr (f.eks. Schuler et al., 1998; Kregar &
Strukelj, 1999; Dunaevsky et al., 2005).
Virkningen af en given proteasehæmmer over for et givent insekt vil afhænge af insektets fordøjelsesenzymprofil og af den aktuelle proteasehæmmer. Der er ofte tale om en dosis-afhængig virkning (Malone & Pham-Delègue, 2001). Honningbier bruger forskellige proteolytiske enzymer i deres fordøjelse af proteiner i føden (Moritz & Crailsheim, 1987), og det er derfor forventeligt, at visse proteasehæmmere i visse koncentrationer kan have en skadelig virkning.
Der er gennemført forskellige undersøgelser af proteasehæmmeres effekt på honningbier. De fleste af disse undersøgelser er baseret på de oprensede transgene produkter, og der kan derfor ikke nødvendigvis konkluderes på disse resultater til effekten af pollen, som udtrykker den transgene egenskab.
I undersøgelser med oprensede transgene produkter er akut giftighed over for voksne honningbier observeret for visse typer af proteasehæmmere (Sandoz, 1996 (refereret i Malone & Pham-Delègue, 2001)), men ikke for andre (Belzunces et al., 1994; Sandoz, 1996 (refereret i Malone & Pham-Delègue, 2001); Picard-Nizou et al., 1997; Girard et al., 1998; Jouanin et al., 1998). Tilsvarende er der eksempler både på mangel på effekt og på negativ effekt på voksne biers levetid (ingen effekt:
Jouanin et al., 1998; Malone et al., 1999; Malone et al., 2004; negativ effekt: Malone et al., 1995;
Burgess et al., 1996; Jouanin et al., 1998; Malone et al., 1998; Sagili et al., 2005), enzymaktivitet i tarmen (ingen effekt: Girard et al., 1998; negativ effekt: Belzunces et al., 1994; Malone et al., 1995;
Burgess et al., 1996; Jouanin et al., 1998; Malone et al., 1998; Pham-Delègue et al., 2000; Sagili et al., 2005;), indlæring (ingen effekt: Girard et al., 1998; Jouanin et al., 1998; Pham-Delègue et al., 2000; negativ effekt: Picard-Nizou et al., 1997; Jouanin et al., 1998) og udvikling af fodersaftkirtler (ingen effekt: Malone et al., 2004; negativ effekt: Babendreier et al., 2005). De få undersøgelser, der eksisterer med voksne biers fødeindtag henholdsvis fritflyvende biers fourageringspræference, viste ingen effekt (Malone et al., 1999 henholdsvis Dechaume-Moncharmont et al., 2005). For effekt på bilarver har Brødsgaard et al. (2003) påvist, at fodring med en proteasehæmmer forlængede larvernes udviklingstid, øgede deres mortalitet og reducerede vægt af nydannede voksne.
Kun en enkelt undersøgelse lader til at være gennemført med intakte GM-planter med insektresistens baseret på proteasehæmmere (Grallien et al., 1995). Denne undersøgelse viste, at honningbiernes fourageringsadfærd var den samme på GM-planter som på almindelige planter.
De foreliggende resultater indikerer, at GM-planter baseret på proteasehæmmere kan påvirke proteaseaktiviteten i honningbiers tarmsystem og dermed have indvirkning på udvikling og levetid.
Effekten vil være afhængig af den aktuelle proteasehæmmer og af, i hvor stort omfang denne kommer til udtryk i pollen og nektar.
3.1.2.3 Biotinbindende gener
Proteiner (f.eks. avidin, streptavidin), som bindes til vitaminer (f.eks. biotin) og herved forårsager vitaminmangel, kan ligeledes udnyttes til fremstilling af GM-planter med modstandsdygtighed over for skadedyr (f.eks. Markwick et al., 2001). Biotin er en naturlig bestanddel af pollen (Schmidt &
Buchmann, 1992), men dets eventuelle betydning for honningbier kendes ikke (Malone & Pham-Delègue, 2001).
De få undersøgelser, der er foretaget med oprensede biotinbindende proteiners virkning på honningbier, har ikke vist effekt på bilarvers udvikling eller overlevelse (Malone et al., 2002), eller på voksne biers fodersaftkirteludvikling (Malone et al., 2004), fødeindtag eller levetid (Malone et al., 2002).
Der er ikke gennemført undersøgelser med intakt pollen fra GM-planter med biotinbindende proteiner.
3.1.2.4 Lektin-gener
Lektiner også benævnt agglutininer, der er proteiner, som antages bl.a. at spille en rolle for planters forsvar (Peumans & Van Damme, 1995; Murdoch & Shade, 2002), kan udnyttes til fremstilling af GM-planter med modstandsdygtighed over for skadedyr (f.eks. Hilder et al., 1995; Gatehouse et al., 1996; Stoger et al., 1999). Lektiner interfererer på forskellig vis med skadedyrets fordøjelse (Malone & Pham-Delègue, 2002). Virkningen af forskellige lektiner er meget specifik for den enkelte kombination af lektin og skadedyr, selv inden for samme insektorden (Sétamou et al., 2002).
De få undersøgelser, der er foretaget med oprensede lektiners virkning på honningbier, har ikke vist akut (Belzunces et al., 1994; Malone & Pham-Delègue, 2002) eller kronisk giftighed over for voksne bier (Malone & Delègue, 2002) eller effekt på indlæringsevnen (Malone & Pham-Delègue, 2002), selv om en vis negativ virkning på niveauet af visse fordøjelsesenzymer er set (Belzunces et al., 1994).
Kun en enkelt undersøgelse lader til at være gennemført med intakt lektin-GM-pollen (Lehrman, 2007). Denne undersøgelse viste ingen effekt af den undersøgte lektin på bilarvers dødelighed, vægt eller udviklingstid.
3.1.3 Svampe- eller insektresistens-gener 3.1.3.1 Kitinase-gener
Kitin er en vigtig bestanddel af insekter og svampe, hvilket kan udnyttes til frembringelse af svampe- og insektresistente GM-planter ved indsplejsning af kitinase-gener, der koder for
kitinnedbrydende enzymer (f.eks. Kramer & Muthukrishnan, 1997; Schuler et al., 1998; Hilder &
Boulter, 1999).
Umiddelbart er det forventeligt, at kitinaser kan have en skadelig virkning på honningbier, men de relativt få undersøgelser, der er lavet med oprensede kitinaser, har ikke kunnet påvise hverken akut giftighed ved fodring eller injektion Nizou et al., 1997), påvirkning af indlæring (Picard-Nizou et al., 1997) eller fødeindsamlingsevne (Picard et al., 1991).
Kun en enkelt undersøgelse lader til at være gennemført med intakte kitinase-GM-planter (Picard-Nizou et al., 1995). Denne undersøgelse viste, at honningbiernes fourageringsadfærd var den samme på GM-planter som på almindelige planter.
De foreliggende resultater indikerer, at GM-planter baseret på kitinase-gener ikke vil påvirke honningbier negativt. Resultaternes omfang er dog meget begrænset, og det vil være relevant at foretage yderligere undersøgelser bl.a. af effekt på bilarver.
3.1.4 Svamperesistens-gener 3.1.4.1 Glucanase-gener
I planters forsvar over for svampeangreb spiller glucanase-gener en vigtig rolle (f.eks. Cornelissen
& Melchers, 1993; Jayaraj et al., 2005), hvilket kan udnyttes til frembringelse af GM-planter med øget resistens mod svampe (Jongedijk et al., 1995).
Da insekter ikke indeholder det protein, som glucanase er virksomt overfor, er det ikke sandsynligt, at der vil være en effekt af glucanase-GM-planter på honningbier (Malone & Pham-Delègue, 2001).
De relativt få undersøgelser, der er lavet med oprensede glucanaser, har da heller ikke kunnet påvise akut giftighed ved fodring eller injektion (Picard-Nizou et al., 1997), men der er set en vis påvirkning af indlæring (Picard-Nizou et al., 1997) og af fødeindsamlingsevne (Picard et al., 1991).
3.2. Indirekte påvirkning
Hvis transformationsprocessen ved fremstilling af en GM-plante afstedkommer fænotypiske ændringer, f.eks. ændringer i attraktivitet for bier eller ændringer i kvalitet eller mængde af pollen eller nektar (Pham-Delègue et al., 2002), kan dette få en indflydelse på honningbier.
Det sidste aspekt kan relativt nemt undersøges, og analyser af nektarmængde og sukkerindhold har da også påvist forskelle i visse udgaver af GM-planter, baseret på Bt-, kitinase- eller proteasehæmmer-gener (Picard-Nizou et al., 1995; Pham-Delègue et al., 2002; Tesoriero et al., 2004), men ikke i andre (Pierre et al., 2003; Picard-Nizou et al., 1995).
At klarlægge GM-planters attraktivitet for honningbier kræver imidlertid omfattende og tidskrævende undersøgelser i flyverum eller under semifield- eller feltforhold. Følgelig foreligger der da også kun meget få sådanne undersøgelser, som ikke har kunnet påvise ændringer i GM-planters attraktivitet eller i biernes fourageringsadfærd på disse (Pham-Delègue et al., 2002; Pierre et al., 2003; Tesoriero et al., 2004). Antallet af undersøgelser berettiger imidlertid ikke til generelle konklusioner.
Desuden er der kun gjort sparsomme forsøg på at analysere de ændringer i de meget komplekse agroøkosystemforhold, som dyrkning af GM-planter kan indebære (f.eks. ændret anvendelse af herbicider i forbindelse med herbicidresistente GM-afgrøder og dermed ændret hyppighed og artssammensætning i ukrudtsfloraen), og som kan indvirke på samspillene mellem systemets forskellige arter, herunder honningbier. En 3-årig engelsk undersøgelse er dog gennemført for sammenligning af effekten af dyrkningspraksis på forskellige trofiske insektgrupper (planteædere, bestøvere, prædatorer, snyltehvepse) for konventionelt dyrkede roer, majs og raps med dyrkningspraksis for herbicidtolerante GM-afgrøder af samme planter (Hawes et al., 2003).
Undersøgelsen viste, at dyrkningspraksis for GM-afgrøderne medførte ændringer i forekomst af ukrudtsplanter med en deraf følgende afsmittende effekt på bestøvere og planteædende insekter og efterfølgende på disses prædatorer og snyltehvepse (Hawes et al., 2003).
En lignende engelsk undersøgelse med samme konventionelle og herbicidtolerante GM-afgrøder analyserede effekten af dyrkningspraksis på florasammensætning og forekomst af forskellige invertebrater, herunder forskellige arter af bier, i de tilstødende markkanter (Roy et al., 2003). På årsbasis var der ingen forskelle i forekomsten af honningbier i de forskellige markkanter, mens der på tidspunkter i løbet af sommeren fandtes såvel øget forekomst (markkanter ved GM-majs) som reduceret forekomst (markkanter ved GM-roer) af honningbier, hvilket antages at afspejle forskelle i plantedække og blomstringsintensitet mellem markkanterne omkring disse to GM-afgrøder (Roy et al., 2003).
4 SPREDNING
4.1 Spredning af transgener til afgrøder af samme art
Honningbiers biologi med et stort pollenforbrug og et ofte meget stort fourageringsområde gør dem naturligvis i stand til potentielt at sprede transgent pollen fra GM-planter til planter af samme art.
Hvor stort et bidrag til spredningen, der er tale om, vil afhænge af, hvor attraktiv den pågældende afgrøde er for honningbier. Den potentielle spredning kan antages at være størst fra GM-afgrøder, som besøges hyppigt f.eks. raps (McGregor, 1976), lucerne (Free, 1993) og blomme (Christensen, 1999) med henblik på pollenindsamling. Spredning vil antagelig også kunne ske, dog i betydeligt mindre omfang (Loper & DeGrandi-Hoffman, 1994), fra GM-afgrøder, som honningbierne primært benytter til nektarindsamling (f.eks. bomuld (Delaplane & Mayer, 2000)), idet bierne får pollen på sig under deres fødesøgning. Spredning fra GM-afgrøder, som hverken er pollen- eller nektarmæssigt interessante for honningbien (f.eks. kartoffel (Free, 1993)), kan derimod antages at være meget begrænset. Sojabønner er ikke indplaceret i ovennævnte, idet der er stor variation mellem sorter og voksesteder i, hvor attraktive honningbierne finder blomsterne (Free, 1993; Delaplane & Mayer, 2000).
Majs indtager en særstilling i ovennævnte rubricering, idet afgrøden er vindbestøvet men jævnligt besøges af honningbier for pollenindsamling (McGregor, 1976; Free, 1993). Honningbierne medvirker dog praktisk taget ikke til bestøvningen, da de ikke besøger hunblomsterne, som ikke producerer nektar. Sukkerroer bestøves ligeledes primært med vinden (Free, 1993) men kan ved mangel på andre attraktive biplanter i området besøges af honningbier (McGregor, 1976). For både majs og sukkerroer må den potentielle spredning mellem almindelig planter og GM-planter derfor anses for meget begrænset.
Flere undersøgelser har dokumenteret spredning af transgent pollen fra GM-planter til ikke-GM- planter af samme art, det vil sige konventionelt forædlede afgrøder eller forvildede planter af samme (f.eks. Scheffler et al., 1993; Amand et al., 2000; Rieger et al., 2002) og fra GM-planter til nærtstående plantearter (f.eks. Jørgensen & Andersen, 1994; Mikkelsen et al., 1997; Ammitzboll &
Jørgensen, 2006), men kun få studier (refereret nedenfor) har direkte søgt at afklare honningbiers rolle i denne spredning.
Bomuld, valmuer
Spredning af transgent bomuldspollen, der ikke vindspredes (Poehlman, 1987), med honningbier, er dokumenteret for bomuld i Californien (Van Deynze et al., 2005), hvor spredningen under høje tætheder af honningbier aftog eksponentielt fra 7,6% i 0,3 meters afstand fra den transgene kilde til under 1% over 9 meters afstand, mens spredningen under lave tætheder af honningbier var mindre end 1% i en afstand over 1 m fra den transgene kilde. Lav og sporadisk spredning af transgent bomuldspollen blev endvidere observeret i en afstand af 1625 m (Van Deynze et al., 2005).
Tilsvarende analyser af spredninger af transgener i australsk bomuld har vist samme eksponentielle aftagen i spredning med afstand fra den transgene kilde med mulighed for spredning i op til 1,8 kms afstand og har godtgjort, at spredningen hovedsageligt forårsages af honningbier (Llewellyn et al., 2007). Analoge studier af transgene opiumsvalmuer i Tasmanien har sandsynliggjort, at honningbier og fluer medvirker ved spredningen af transgent opiumspollen, der ikke vindspredes (Gilbert, 1977). Spredningen aftog eksponentielt fra 1,8% i 1 meters afstand fra den transgene kilde til under 0,2% i 10 meters afstand (Miller et al., 2005).
Raps
Bestøvningen hos raps kan foregå som selvbestøvning, vindbestøvning eller insektbestøvning (Free, 1993). Det er godtgjort, at honningbier medvirker ved spredning af pollen fra GM-raps over kortere afstande (under 11 m) (Funk et al., 2006). Imidlertid synes honningbier også i visse tilfælde at kunne medvirke ved spredning af transgent rapspollen over længere afstande (under 800 m) (Ramsay et al., 1999).
Rapspollen kan dog spredes i flere kilometers afstand fra marken. For denne langdistancespredning mellem rapsmarker er der imidlertid modstridende opfattelser af hvilken faktor, der er mest betydende for pollenspredning. Nogle tillægger bestøvere (primært humlebier og honningbier) størst vægt (Rieger et al., 2002; Cresswell et al., 2002, 2004; Ramsay et al., 2003), mens andre mener, at vindspredning er mest betydende (Timmons et al., 1996; Wilkinson et al., 2003). En nylig modelanalyse baseret på litteraturdata og eksperimentelle data af betydningen af henholdsvis vind- og insektbestøvning af raps synes imidlertid at indikere, at det er vindbestøvning og ikke honningbi- og humlebibestøvning, som er mest betydende for genspredning mellem marker (Hoyle et al., 2007).
4.2 Spredning af transgener til andre plantearter
Honningbier, som kommer i kontakt med transgent pollen, vil naturligvis være i stand til at overføre dette pollen til talrige andre afgrødearter og vilde planter. Der er imidlertid flere betingelser, der skal være opfyldt, før en sådan honningbispredning kan få konsekvenser i form af en faktisk hybridisering: der skal være naturlige krydsningspartnere for GM-afgrøden i det danske agrare landskab eller i den vilde danske flora; der skal være sammenfald i blomstringsperioderne for GM-afgrøden og krydsningspartnerne; og både GM-GM-afgrøden og krydsningspartnerne skal være attraktive for honningbier.
Vedrørende forekomst af naturlige krydsningspartnere kan de afgrøder, hvor der på verdensplan foreligger eller er ansøgt om dyrkningstilladelse, og som har relevans for Danmark, rubriceres som følger (bl.a. Mikkelsen & Jørgensen, 1997; Tolstrup et al., 2003):
Majs, sojabønne, squash: der findes ingen nærtstående vilde eller dyrkede planter.
Kartofler, tomat, peber, hør, nellike (Dianthus caryophyllus): der findes nærtstående vilde eller
Kartofler, tomat, peber, hør, nellike (Dianthus caryophyllus): der findes nærtstående vilde eller